Prema legendi crkvu je osnovao Tit, učenik i sledbenik apostola Pavla. Iako ne postoje tačni podaci, vreme izgradnje crkve kao pravoslavne svetinje vezuje se za 9. vek. Medjutim, na osnovu iskopina evidentno je da se na mestu današnje crkve smenjivao paganski hram, ranohrišćanski hram i srednjovekovna crkva.
Arheološkim istraživanjima ispod temelja sadašnje crkve, otkriveni su razni predmeti od zlata i ćilibara, kao i ostaci rimskih i slovenskih plemića iz 5. veka pre nove ere što svedoči da je Crkva Svetog Petra i Pavla najstarija sakralna građevina na Balkanu.
Crkva Sv. apostola Petra i Pavla je u vreme Nemanjića bila sedište Raške episkopije koja je obuhvatala čitavu Srbiju, a o tome svedoči hrisovulja cara Vasilija II iz 1020.godine u kojoj se crkva spominje. Takođe, ona je bila i mesto najznačajnijih dogadjaja u životu velikog župana Stefana Nemanje i njegovih potomaka, s obzirom da se pored crkve nalazila i rezidencija ovih srpskih vladara, čija blizina je u mnogo čemu doprinela značaju crkve.
U crkvi Sv. apostola Petra i Pavla Stefan Nemanja je ponovo kršten po pravoslavnom obredu, jer ga je pre toga otac Zavida krstio po običajima rimokatolicke vere, jer u to vreme u Duklji (u koju su bili proterani ) nije bilo pravoslavnog sveštenstva. Takođe, ovde se slavni vladar venčao sa svojom suprugom Anom, ovde je i krstio sina Rastka, a ovde je i 1196.godine prepustio vladrski presto svom sinu Stefanu Prvovenčanom , a on i njegova supruga se zamonašili i dobili ime Simeon i Anastasija.
Iako nakon sticanja crkvene samostalnosti 1219. godine, Sava Nemanjić postaje prvi srpski arhiepiskop sa sedištem u manastiru Žiča, i dalje sedište Raške episkopije ostaje u Petrovoj crkvi. Ali nakon podizanja velelepnih crkvenih objekata u neposrednoj blizini (Sopoćani, Đurđevi stupovi, Studenica) crkva polako gubi na značaju koji je imala.
Crkva je obnavljana nekoliko puta tokom vekova, ali uvek je zadržala svoj centralni kružni oblik. Za vreme austro-turskih ratova krajem 17. veka, crkva je napuštena i porušena. Međutim, ubrzo je obnovljena i to 1728. godine , za vreme patrijarha Arsenija IV, kada su izvedeni radovi najvećeg obima na priprati. Obnovljeni su i porušeni zidovi. Danas, centalni deo crkve ima oblik krsta – četvorolista koji je upisan u kružni zid, nad kojim se uzdiže osmostrana kupola nejednakih strana koja nije postojala u prvobitnoj fazi. U unutrašnjosti crkve su vidljiva tri sloja fresaka zagasito-crvenog tona, medju kojima najmlađe i najočuvanije freske potiču iz 13. veka, dok je najstariji sloj fresaka teško utvrditi a najverovatnije potiču iz druge polovine 9. veka.
Crkva je okružena velikim brojem rimskih, vizantijskih i slovenski h nadgrobnih spomenika, koji predstavljaju najubedljivije svedočanstvo o životu i delovanju ljudi iz daleke prošlosti.
Izuzetne kulturno-istorijske vrednosti ovog spomenika, njegova zagonetna arhitektura, neobičnog i jedinstvenog prostornog sklopa, i freske iz raznih epoha — čine Petrovu crkvu ne samo najstarijim srpskim pravoslavnim hramom nego i jednim od najznačajnijih svedočanstava o sintezi umetnosti Istoka i Zapada. Upravo zbog svega ovoga , Crkva Svetih apostola Petra i Pavla uz kompleks Stari Ras, kome pripadaju i manastiri Sopoćani i Đurđevi Stupovi su od 1979. godine deo UNESCO svetskog kulturnog nasleđa.